冈田成为民主党新党首后，把“野党”的名称改为“政权准备党”，并以此作为党的宣传方针。但是，在2005年的大选中，民主党遭遇惨败，冈田引咎辞职。2006年后，冈田担任民主党副代表，并兼任党的政治改革推进本部长、众议院预算委员会第一理事等职务。
2009年5月，小泽一郎辞去民主党党首以后，冈田在与鸠山由纪夫角逐党首时失败，但在鸠山的盛情邀请下，冈田出任党的干事长。
8月30日，民主党取得第45届众议院大选胜利后，冈田成了民主党从自民党手中接管政权的实际负责人。9月2日下午，冈田以民主党接管代表的身份走进首相官邸视察，并敦促内阁官房长官河村建一认真履行政权交接手续。据悉，这是冈田当国会议员29年来，第一次走进首相官邸，而且是以主人的身份视察了总理大臣办公室，还特别留意了自己将要入住的房间。首相官邸的工作人员第一次看到了冈田的笑容。
两个崇拜对象
冈田说在他的人生中，有两位父亲。一位是他的亲生父亲，在海内外拥有140家超市和购物中心的日本最大商业零售集团的创始人冈田卓也。另一位是他的“政治父亲”小泽一郎。
2008年，冈田在自己的著作《政权交代》中，这样描写自己的亲生父亲：
“我在念高中时，父亲要到大阪去开设杰之岛超市，叫我一起去大阪上学。从自己未曾离开过的四日市看大阪，大阪是一个大都市。我当然有想去大都市念高中的想法，但是更想与不太说话的父亲一起生活一段时间。于是两个人的生活开始了，我也有了和父亲偶尔对话的机会。望着父亲的背影，我常常想到，对于父亲这样一位地方小城市的零售企业的老板要想在全国发展，要想成为现代企业的经营者，实在是人生的最大挑战。这么近的距离看着父亲艰辛奋斗的身影，我觉得自己拥有了最大的财富。”
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